Родился в семье крупного промышленника и политического деятеля Павла Михайловича Рябушинского. Был одиннадцатым ребёнком в семье. Учился в Московской практической академии коммерческих наук, окончил её с золотой медалью. Одним из его преподавателей был знаменитый основоположник аэродинамики Николай Егорович Жуковский. Также получал образование на физико-математическом факультете Московского университета. Научное любопытство и исследовательский интерес составляли часть характера Дмитрия Павловича. Больше других его занимали идеи воздухоплавания и механического полёта.
Чтобы вплотную заняться изучением аэродинамики, необходимой для развития авиации науки, Дмитрий Павлович строит свою аэродинамическую лабораторию. Для этого он дополнительно выкупает часть Кучинского имения. К 1904 году лаборатория готова. Деревянное строение в два этажа имело главный зал, где находились механическая мастерская и аэродинамическая труба. В угловой башне находился прибор для изучения винтов.
Построенная лаборатория была бы бесполезна без пытливых учёных. Дмитрий Павлович пригласил в лабораторию своего преподавателя из Московской академии Н. Е. Жуковского. Вместе с ним он оборудовал лабораторию и организовал её работу. Н. Е. Жуковский возглавлял лабораторию до 1906 года. Крупную сумму потратил Рябушинский на строительство лаборатории и закупку оборудования — 100 тысяч рублей. Содержание и научные эксперименты ежегодно обходились ему в 36 тысяч.
В 1906 году лабораторию преобразовали в Кучинский аэродинамический институт. Это был первый институт такой специализации в Европе и второй в мире. Научные статьи сотрудников стали выходить в 1906 году в печатном издании «Бюллетень Кучинского института» на французском языке. До 1918 года было выпущено шесть номеров. Передовые исследования института привлекали к себе внимание мирового научного сообщества. Тесные связи были установлены с Международной комиссией по научному воздухоплаванию.
В 1918 году Дмитрий Павлович Рябушинский навсегда оставил Россию. Он перебрался во Францию, где продолжил научные исследования в Парижском университете. В 1935 году Дмитрий Павлович был удостоен звания член-корреспондента Французской академии наук. Активная научная жизнь сопровождалась преподаванием — учёный читал лекции в ведущих университетах Европы и Америки. Дмитрий Павлович написал более двухсот научных работ. Во Франции он создал Русское высшее техническое училище. Д. П. Рябушинский возглавлял Русское философское общество и Ассоциацию по сохранению русского культурного наследия за рубежом.
Дмитрий Павлович умер в 1962 году и похоронен на русском кладбище в Сент-Женевьев-де-Буа. В 2011 году в Железнодорожном ему установлен памятник.